Sign up & Download
Sign in

Frugivoria e especificidade por hospedeiros na erva-de-passarinho Phoradendron rubrum (L.) Griseb. (Viscaceae)

by Eliana Cazetta, Mauro Galetti
Revista Brasileira de Botânica (2007)

Cite this document (BETA)

Available from Mauro Galetti's profile on Mendeley.
Page 1
hidden

Frugivoria e especificidade por hospedeiros na erva-de-passarinho Phoradendron rubrum (L.) Griseb. (Viscaceae)

Revista Brasil. Bot., V.30, n.2, p.321-350, abr.-jun. 2007
Frugivoria e especificidade por hospedeiros na erva-de-passarinho
Phoradendron rubrum (L.) Griseb (Viscaceae) 1
ELIANA CAZETTA2,3 E MAURO GALETTI1
(recebido: 16 de fevereiro de 2006; aceito: 24 de maio de 2007)
ABSTRACT – (Frugivory and host specificity in the mistletoe Phoradendron rubrum (L.) Griseb (Viscaceae)). We investigated
the behavior of avian seed disperser and host characteristics that influence the presence and abundance of the mistletoe
Phoradendron rubrum (Viscaceae) on Floresta Estadual Edmundo Navarro de Andrade, Rio Claro, São Paulo - Brazil. During
90 hours of focal observation we recorded 280 bird visits, Euphonia chlorotica and E. cyanocephala were the main seed
disperser, responsible for 98,21% of the visits. Phoradendron rubrum parasitized two tree species: Tabebuia ochracea (Cham.)
Standl. (Bignoniaceae) and Melia azedarach L. (Meliaceae). The location in the canopy and the size of the branch affected the
presence of mistletoes. The frequency of P. rubrum was higher in the upper canopy and in branches between 1.1 and 2.0 cm in
diameter. Characteristics related to the host size (height, DBH and canopy diameter) also affect the number of infection.
Mistletoe presence and abundance can be influenced by disperser behavior and characteristics of host plants.
Key words - Euphonia, frugivory, host characteristics, mistletoes, parasites
RESUMO – (Frugivoria e especificidade por hospedeiros na erva-de-passarinho Phoradendron rubrum (L.) Griseb (Viscaceae)).
Nós investigamos o comportamento das aves dispersoras e as características individuais dos hospedeiros que podem afetar
a presença e abundância das ervas-de-passarinho Phoradendron rubrum (Viscaceae) na Floresta Estadual Edmundo Navarro
de Andrade, Rio Claro, São Paulo - Brasil. Durante 90 horas de observações focais foram registradas 280 visitas de aves, sendo
Euphonia chlorotica e E. cyanocephala os principais dispersores, responsáveis por 98,21% das visitas. Phoradendron
rubrum foi observado parasitando apenas duas espécies de árvores: Tabebuia ochracea (Cham.) Standl. (Bignoniaceae) e
Melia azedarach L. (Meliaceae). A localização na copa do hospedeiro e o tamanho do galho de inserção afetam a presença de
infestações. As ervas-de-passarinho são encontradas principalmente no estrato superior da copa e em classes de diâmetro
pequenas (entre 1,1 e 2,0 cm). As características relacionadas ao tamanho do hospedeiro (altura, DAP e diâmetro da copa)
também estão relacionadas com o número de infestações. A presença e abundância das ervas-de-passarinho pode ser
influenciada pelo comportamento dos dispersores e pelas características dos hospedeiros.
Palavras chave - características dos hospedeiros, ervas-de-passarinho, Euphonia, frugivoria, parasitas
1. Parte do trabalho de conclusão de curso da primeira autora
para obtenção do grau de Bacharel em Ciências Biológicas,
Universidade Estadual Paulista, Rio Claro.
2. Universidade Estadual Paulista, Departamento de Ecologia,
Grupo de Fenologia e Dispersão de Sementes, Caixa Postal
199, 13506-900 Rio Claro, SP, Brasil.
3. Autor para correspondência: elianac@rc.unesp.br
Introdução
As ervas-de-passarinho são plantas hemiparasitas
que crescem em galhos de árvores ou arbustos
hospedeiros, estabelecendo uma conexão com o xilema
deste para retirar água e alguns nutrientes (Kuijt 1969).
A grande maioria das espécies de erva-de-passarinho
depende das aves para a dispersão de suas sementes,
sendo algumas destas altamente especializadas no
consumo dos seus frutos (Reid et al. 1995).
Para que seu estabelecimento ocorra, é necessário
que as sementes germinem sobre o galho e o haustório
precisa penetrar no hospedeiro desenvolvendo uma união
complexa com o tecido vascular deste, (Kuijt 1969,
Tennakoon & Patê 1996). Sendo assim, a dispersão de
sementes é particularmente um evento crítico, uma vez
que as sementes precisam ser depositadas em galhos
hospedeiros suscetíveis para que haja alguma chance
de estabelecimento (Monteiro et al. 1992, Sargent 1995).
A relação com os hospedeiros é um fator limitante, uma
vez que fatores como viabilidade, qualidade, resistência
do hospedeiro ao parasita e preferência do parasita são
fundamentais (Marvier & Smith 1997). Portanto, a
germinação e o estabelecimento dependem do sucesso
na dispersão de sementes juntamente com a
compatibilidade com o hospedeiro.
Algumas ervas-de-passarinho são generalistas,
podendo parasitar uma variedade de hospedeiros,
enquanto outras apresentam uma limitação na quantidade
de hospedeiros que parasitam, sendo que algumas
poucas espécies são conhecidas por parasitarem apenas
uma única espécie de planta (Norton & Carpenter
1998). Apesar de poderem parasitar uma diversidade
de hospedeiros, mesmo as ervas-de-passarinho
generalistas apresentam preferências e parasitam alguns
Page 2
hidden
E. Cazetta e M. Galetti: Frugivoria e especificidade por hospedeiros em Phoradendron rubrum352
hospedeiros mais freqüentemente do que outros (Norton
& Carpenter 1998).
A germinação das ervas-de-passarinho é pouco
influenciada pelo substrato ao qual a semente está
aderida (Radomiljac 1998). No entanto, o diâmetro do
galho exerce um forte efeito na persistência e no
estabelecimento das sementes (Reid 1989, Sargent 1995,
Yan & Reid 1995, Ladley & Kelly 1996, Norton &
Ladley 1998). Outras características dos hospedeiros
também são importantes, sendo a idade e o tamanho
destes importantes para o prevalecimento das ervas-
de-passarinho (Martínez-del-Rio et al. 1995, Bannister
& Strong 2001).
O gênero Phoradendron é conhecido por parasitar
uma única espécie de hospedeiro em determinadas áreas
(Clay et al. 1985). Na Floresta Estadual Edmundo
Navarro de Andrade, P. rubrum ocorre em duas
espécies hospedeiras: Tabebuia ochracea e Melia
azedarach, no entanto, os fatores que determinam o
parasitismo não são conhecidos. Devido a diferenças
no grau de ocorrência das infestações entre os
hospedeiros, acreditamos que além do comportamento
das aves, características individuais dos hospedeiros
podem desempenhar um papel importante na ocorrência
e freqüência das infestações. Diante disso, os objetivos
deste trabalho foram determinar as espécies de aves
envolvidas na dispersão de sementes e avaliar as
características dos hospedeiros que poderiam influenciar
a presença e abundância de P. rubrum.
Material e métodos
Área de estudo - O estudo foi realizado na Floresta
Estadual Edmundo Navarro de Andrade (22º26' S e 47º31' W),
situado na área urbana do município de Rio Claro, região
central do Estado de São Paulo, Brasil. A Floresta Estadual
ocupa atualmente uma área de 2.314 ha, cuja cobertura vegetal
é dominada por reflorestamento de Eucalyptus spp., mas
também ocorre áreas com mata secundária em estágio
sucessional (Moura 1998). Existe um arboreto implantado em
1944 com cerca de 17 ha contendo 1.222 exemplares de árvores
diversas e 52,41 ha de plantio de coníferas (Moura 1998).
Espécie estudada - Phoradendron rubrum (L.) Griseb
(Viscaceae) apresenta uma inflorescência em espiga, as flores
são pequenas, os frutos são pseudobagas, pequenas e
laranjas, pesando em média 0,044 g ± 0,006, com
aproximadamente 2,33 mm ± 0,3 mm de comprimento e 1,65
mm ± 0,3 mm de largura (n = 30). Os frutos possuem um
exocarpo duro que é descartado pelas aves. As sementes
apresentam um endosperma carnoso e dois cotilédones.
Phoradendron rubrum apresenta sincronia na floração e
frutificação, sendo que a floração ocorre no período de
outubro a janeiro, os frutos imaturos de dezembro a março e
os frutos maduros de março a junho. Na área de estudo P.
rubrum infecta apenas uma espécie de ipê, Tabebuia ochracea
(Bignoniaceae) que foi plantada na área de estudo e uma
espécie exótica, erva-de-santa-bárbara, Melia azedarach
(Meliaceae).
Frugivoria - Realizamos observações focais (ver Galetti
et al. 2002) no período de maio a junho de 1999, abril a junho
de 2000 e março a abril de 2001 em cinco indivíduos de ipê,
Tabebuia ochracea (Bignoniaceae), e em cinco indivíduos
de erva-de-santa-bárbara, Melia azedarach (Meliaceae),
infectados por Phoradendron rubrum. Durante as sessões
de observações, que constituíam de períodos de quatro a
cinco horas entre 6h e 11h da manhã, foram registradas as
espécies de aves visitantes, o número de visitas de cada
espécie, o tempo de permanência na planta e o número de
frutos consumidos (Pizo 1997, Galetti et al. 2002).
Consideramos visita apenas quando houve consumo de
frutos, e a nossa unidade amostral foi o hospedeiro e não um
único indivíduo de P. rubrum. O consumo de frutos e os
tempos totais de permanência foram determinados a partir
dos dados de observações completas, nos quais as aves
puderam ser observadas durante todo o período da visita.
Germinação - Testes de germinação foram conduzidos
em casa de vegetação, onde foram comparados os seguintes
tratamentos: 1) frutos com exocarpo retirado manualmente,
2) frutos com exocarpo intacto, 3) frutos que passaram pelo
tubo digestivo de Euphonia spp. e 4) Chiroxiphia caudata.
As sementes defecadas por Euphonia spp. foram coletadas
no campo e as sementes defecadas por Chiroxiphia caudata
foram coletadas em cativeiro. Utilizamos 100 sementes para
cada tratamento, que foram colocadas para germinar sobre
papel de filtro em placas de Petri, e foram observadas e regadas
semanalmente por noventa dias, prazo após o qual todas as
sementes germinaram ou tornaram-se inviáveis. A germinação
foi considerada a partir do aparecimento da radícula.
Características dos hospedeiros – Selecionamos uma
área de 21 ha composta por um mosaico entre o arboreto e a
mata secundária onde todos os indivíduos de Tabebuia
ochracea e Melia azedarach, contendo ou não infestações,
foram marcados e identificados. Em todos os hospedeiros
infectados, o número total de ervas-de-passarinho foi
registrado, sendo anotado se a infestação estava no estrato
inferior, médio ou superior da copa do hospedeiro. A copa do
hospedeiro foi dividida horizontalmente em três partes iguais
para definição do estrato que a erva-de-passarinho ocupava
(Norton et al. 1997).
Para avaliar em quais classes de diâmetro as ervas-de-
passarinho se estabelecem, utilizamos cinco indivíduos de
Tabebuia ochracea e cinco indivíduos de Melia azedarach
Page 3
hidden
Revista Brasil. Bot., V.30, n.2, p.351-350, abr.-jun. 2007 353
selecionados aleatoriamente. Os diâmetros dos galhos nos
quais as ervas-de-passarinho estavam inseridas foi registrado
com o auxílio de uma fita métrica.
Para determinar se as características individuais dos
hospedeiros influenciam a freqüência e ocorrência das
infestações, para todos os hospedeiros de P. rubrum
registramos a altura , o diâmetro na altura do peito (DAP), o
fuste, o diâmetro da copa e a distância de outro hospedeiro
mais próximo (Martínez-del-Rio et al. 1995). A copa do
hospedeiro foi projetada no solo e o com o auxílio de uma fita
métrica o diâmetro da mesma foi obtido. A altura do
hospedeiro foi calculada com o auxílio de um clinômetro e
medida da distância do observador até a planta, utilizando a
fórmula: Tg α = H/D, onde: α é o ângulo, H é a altura a ser
calculada e D é a distância do observador a planta.
Análise dos dados - Comparamos o número de infestações
entre os hospedeiros de P. rubrum através do teste U de Mann
Whitney. Para avaliarmos em qual estrato da copa do
hospedeiro as ervas-de-passarinho ocorrem em maior
intensidade utilizamos o teste qui-quadrado. A presença de
infestações entre os indivíduos de Melia azedarach foi
relacionada com o tamanho do hospedeiro através de uma
regressão logística. Para as análises de correlação foi aplicado
o coeficiente de correlação de Spearman entre as características
dos hospedeiro e o número de infestações, sendo considerado
para a análise apenas os dados referentes a Melia azedarach,
devido ao baixo número de Tabebuia ochracea encontrado.
Todos os procedimentos estatísticos seguiram Zar (1996).
Resultados
Frugivoria - Durante 90 horas de observações
focais em Phoradendron rubrum, registramos 280
visitas de aves, num total de seis espécies, pertencentes
a três famílias diferentes (tabela 1). Embora todas as
espécies possam ser consideradas dispersoras, pois
todas engoliram os frutos inteiros e não pareceram
destruir as sementes com o bico, Euphonia chlorotica
e E. cyanocephala podem ser considerados os
principais dispersores de P. rubrum na área de estudo,
uma vez que foram responsáveis por 98,21% das visitas.
As duas espécies foram agrupadas nas análises porque
somente os indivíduos machos podem ser distinguidos
em campo, sendo as fêmeas e os juvenis de ambas as
espécies muito semelhantes entre si. As duas espécies
de Euphonia permaneceram 4,64 ± 15,4 minutos por
visita (média e desvio padrão) e alimentaram-se de
cerca de 10,83 ± 6,89 frutos por minuto (média e desvio
padrão). As outras espécies visitaram P. rubrum poucas
vezes e consumiram apenas alguns frutos (tabela 1).
Euphonia spp. ao alimentar-se dos frutos de P.
rubrum ingere a polpa e a semente, deixando cair o
exocarpo. Sempre defecam as sementes nos galhos e
algumas vezes estas caem ao solo. As sementes são
defecadas na forma de um “colar de contas”, que
esticam e se fixam ao galho devido ao visco que envolve
as sementes (Restrepo 1987).
Germinação - As sementes de P. rubrum em que o
exocarpo foi retirado manualmente e que passaram pelo
tubo digestivo das aves apresentaram altas porcentagens
de germinação (tabela 2). Quando comparamos as
sementes que passaram pelo tubo digestivo de Euphonia
sp. com as sementes que passaram pelo tubo digestivo
de Chiroxiphia caudata não encontramos diferença
significativa (χ2 = 0,19, gl = 1, P = 0,66). As sementes
em que o exocarpo foi retirado manualmente também
não diferiram estatisticamente das sementes que
passaram pelo tubo digestivo das aves (χ2 = 0,25, gl =
1, P = 0,88). Nenhuma das sementes que permaneceu
com o exocarpo intacto germinou (tabela 2).
Tabela 1. Espécies de aves que consumiram Phoradendron rubrum em 90 horas de observações focais na Floresta Estadual
Edmundo Navarro de Andrade, Rio Claro, SP (n = número de observações com medidas completas).
Table 1. Bird species consuming Phoradendron rubrum in 90 hours of focal observations at the Floresta Estadual Edmundo
Navarro de Andrade, Rio Claro, SP (n = number of observations with complete measurements).
Espécie N. de visitas % de visitas Consumo frutos/min. Permanência/min.
(média ± desvio padrão (n))
Thraupinae
Euphonia spp. 275 98,21 10,83 ± 6,89 (47) 4,64 ± 15,40
Thraupis sayaca 2 0,71 2 (1) 3
Tangara cayana 1 0,36 - 4
Mimidae
Mimus saturninus 1 0,36 - -
Tyrannidae
Elaenia sp. 1 0,36 9 (1) 31
Page 4
hidden
E. Cazetta e M. Galetti: Frugivoria e especificidade por hospedeiros em Phoradendron rubrum354
Características dos hospedeiros - Um total de
37,33% (n = 75) das espécies hospedeiras de P. rubrum
encontravam-se infectadas. O número total de
infestações foi de 171, sendo que infestações isoladas
foram encontradas em apenas 6 árvores e o maior
número de ervas-de-passarinho em uma única árvore
foi 37. Todos os indivíduos de Tabebuia ochraceae
encontrados estavam infectados e embora a prevalência
de infestações entre os indivíduos de Melia azedarach
seja maior (37% das árvores na área de 21 ha),
Tabebuia ochracea apresentou maior intensidade de
infestação, sendo esta diferença estatisticamente
significativa (Mann Witney, U = 14,21, P = 0,0002)
(tabela 3).
A maioria das ervas-de-passarinho estão localizadas
no estrato superior da copa dos hospedeiros (N = 115;
67,25%), seguidas pelo estrato médio (N = 50; 29,25%)
e posteriormente pelo estrato inferior (N = 6; 3,5%).
Existe diferença significativa entre o estrato da copa
que P. rubrum ocupa nos hospedeiros, sendo o número
de infestações significativamente maior no estrato
superior (χ2 = 61,30, gl = 3, P < 0,0001). A maioria das
infestações (55,85%) ocorre nas classes de diâmetros
dos galhos hospedeiros entre 1,1 e 2,0 cm, praticamente
não sendo encontradas infestações na classe inferior a
esta e em galhos com mais de 6,0 cm de diâmetro (Figura
1).
Para os indivíduos de Melia azedarach, a presença
ou não de infestações está relacionada com a altura
dos hospedeiros (χ2 = 7,59, gl = 1, P = 0,005) e o número
de infestações apresentou correlação significativa com
a altura do hospedeiro (rs = 0,26, n = 70, P = 0,02), oDAP (rs = 0,49, n = 70, P < 0,0001), o diâmetro da copa(rs = 0,23, n = 70, P = 0,05) e a distância do hospedeiromais próximo (rs = 0,28, n = 70, P = 0,01).
Discussão
Na área de estudo são encontradas 255 espécies
de aves, das quais cerca de 20% são frugívoras e
poderiam alimentar-se dos frutos de P. rubrum (Willis
2003). No entanto, apenas cinco espécies de aves
consumiram os frutos de P. rubrum na área de estudo
e Euphonia chlorotica e E. cyanocephala foram
responsáveis pela quase totalidade das visitas. O
gaturamo-rei (Euphonia cyanocephala) é um pássaro
de áreas abertas e semi-abertas, não associado
inteiramente a florestas (Ridley & Tudor 1989). Na
região de Campinas, ocorre como um migrante de
inverno, aparecendo no período entre abril e junho, e
está intimamente associado à frutificação de P. rubrum,
recurso compartilhado com o congênere Euphonia
chlorotica (Lima & Aleixo dados não publicados). Nos
Neotrópicos poucos são os trabalhos realizados com
ervas-de-passarinho, porém outros estudos também
constataram que espécies do gênero Euphonia são os
principais dispersores de sementes (Motta Jr. 1991,
Argel-de-Oliveira 1999, Gondim 2001). A família
Viscaceae apresenta um grupo homogêneo de
dispersores de sementes, a grande maioria da subordem
oscine, o que inclui Thraupinae e Euphonia/
Chlorophonia (Restrepo et al. 2002).
As aves do gênero Euphonia, assim como as
Clorophonia, que comumente alimentam-se de ervas-
de-passarinho, apresentam um tubo digestivo modificado,
onde está ausente um estômago muscular e uma moela
(Forbes 1880, Jordano 1992). Segundo Snow & Snow
Tabela 2. Porcentagem de germinação das sementes de
Phoradendron rubrum nos diferentes tratamentos. Controle
= sementes em que o exocarpo foi removido manualmente.
Table 2. Germination percentage of Phoradendron rubrum
seeds in different treatments (Control = seeds with hand
removed exocarp).
Tratamento N. sementes % germinação
Controle100 94
Euphonia spp. 100 94
Chiroxiphia caudata 100 94
Sementes c/ exocarpo 100 0
Figura 1. Número de infestações de Phoradendron rubrum
em diferentes classes de diâmetros do galho hospedeiro.
Figure 1. Number of Phoradendron rubrum infestation in
different size of host branch diameter.
Page 5
hidden
Revista Brasil. Bot., V.30, n.2, p.351-350, abr.-jun. 2007 355
(1971) esta característica está associada ao hábito
dessas aves de alimentarem-se de epífitas em geral.
Embora esta característica não influenciou na qualidade
da germinação das sementes, Euphonia spp. é essencial
para a exposição do visco, que é necessário para a
fixação da semente no galho da planta hospedeira. Reid
(1989) e Murphy et al. (1993) também não encontraram
diferenças na germinação das sementes de ervas-de-
passarinho consumidas por aves com tubo digestivo
modificado e não modificado. No entanto, Murphy et
al. (1993), constatou que após cinco meses as sementes
que passaram por aves com tubo digestivo modificado
obtiveram uma maior porcentagem de estabelecimento.
A ocorrência de Phoradendron rubrum
principalmente no estrato superior da copa dos
hospedeiros pode ser devido a maior incidência de luz
neste estrato, o que o torna mais favorável a fotossíntese,
possibilita um ambiente que pode permitir a abertura
dos estômatos, maximizando a transpiração e
assegurando um gradiente de água entre a erva-de-
passarinho e o hospedeiro (Ullmann et al. 1985).
Embora não tenha sido quantificado, pode ser que as
ervas-de-passarinho ocorram em maior quantidade no
estrato superior simplesmente porque neste estrato o
número de galhos de menor diâmetro é maior,
possibilitando um maior número de poleiros acessíveis
aos dispersores.
Características de poleiros selecionados pelas
aves dentro das espécies hospedeiras podem influenciar
os padrões de recrutamento, sendo que o tamanho do
galho no qual a semente é depositada influencia muito o
destino das sementes (Sargent 1995). Na área de estudo
a maioria das ervas-de-passarinho foram encontradas
na classe de diâmetro que variou entre 1,1 e 2,0 cm.
Sargent (1995) ao estudar Phoradendron
robustissimum encontrou um resultado bastante
semelhante, em que o maior estabelecimento foi
encontrado entre 1,0 e 1,4 cm. As classes ainda menores
de diâmetros apresentam menor quantidade de
infestações devido à alta mortalidade destes galhos
hospedeiros e as classes maiores de diâmetros também
são pouco infectadas provavelmente devido à
incapacidade de penetração do haustório no xilema do
hospedeiro.
Um fator muito importante a ser considerado é o
tamanho das espécies dispersoras. O macho de
Euphonia chlorotica mede aproximadamante 9,5 cm
e pesa 8,8 g, Euphonia cyanocephala mede
aproximadamente 11 cm (Sick 1997). O pequeno
tamanho destas aves deve ser considerado o principal
fator na seleção de galhos menores. Reid (1991) sugere
que o requerimento por galhos menores pode ter
promovido uma coevolução entre aves com massa
corporal pequena e as ervas-de-passarinho.
As características relacionadas com o tamanho dos
hospedeiros influenciam na presença e abundância de
P. rubrum na Floresta Estadual Edmundo Navarro de
Andrade. Outros trabalhos também encontraram relação
entre a altura e o diâmetro dos hospedeiros com a
intensidade de infestação (Downey et al. 1997,
Bannister & Strong 2001). Portanto, essas diferenças
individuais entre os hospedeiros são fatores
fundamentais para explicar a abundância e distribuição
das ervas-de-passarinho (López-de-Buen & Ornelas
2002).
Overton (1994) utilizou modelos matemáticos para
identificar as condições necessárias para o prevalência
do parasita com o aumento da idade do hospedeiro. A
baixa probabilidade de uma infestação inicial e a baixa
probabilidade da perda de uma infestação existente leva
a um aumento na proporção de hospedeiros infectados
entre os indivíduos mais velhos. Em alguns casos a altura
e o diâmetro da árvore podem ser indicativos da idade
da planta, o que poderia explicar o maior número de
infestações em plantas maiores. Uma outra hipótese
seria que as espécies de maior tamanho, com copas
maiores, estão proporcionando uma maior quantidade
de sítios propícios para a germinação e estabelecimento
das ervas-de-passarinho. No entanto, um fator
fundamental a ser considerado é que as aves dispersoras
Tabela 3. Total de hospedeiros, hospedeiros com infestações e número de Phoradendron rubrum por hospedeiro na Floresta
Estadual Edmundo Navarro de Andrade, Rio Claro, SP.
Table 3. Total number of host, infected hosts and number of Phoradendron rubrum by host at the Floresta Estadual Edmundo
Navarro de Andrade, Rio Claro, SP.
Hospedeiros N. de N. hospedeiros N. de Intensidade
hospedeiros infectados (%) infestações de infestações
Tabebuia ochracea 5 5 (100%) 71 14,2 ± 13,41
Melia azedarach 70 23 (32,9%) 100 4,35 ± 3,59
Page 6
hidden
E. Cazetta e M. Galetti: Frugivoria e especificidade por hospedeiros em Phoradendron rubrum356
Florestal pela permissão do trabalho na Floresta Estadual
Edmundo Navarro de Andrade. E. Cazetta agradece à FAPESP
(Proc. 00/14875-9), M. Galetti agradece a bolsa de
produtividade do CNPQ. O LABIC recebe apoio da FAPESP,
CNPq e Programa Cyted de Cooperação Internacional.
Referencias bibliográficas
ARGEL-DE-OLIVEIRA, M.M. 1999. Frugivoria por aves em
um fragmento de floresta de restinga no estado do
Espírito Santo, Brasil. Tese de doutorado, Universidade
Estadual de Campinas, Campinas.
AUKEMA, J.E. & MARTÍNEZ-DEL-RIO, C. 2002. Where does a
fruit-eating bird deposit a mistletoe seeds? Seed deposition
patterns and an experiment. Ecology 83:3489-3496.
BANNISTER, P. & STRONG, G.L. 2001. The distribution and
population structure of the temperate mistletoe Ileostylus
micranthus in the Northern Cemetery, Dunedin, New
Zealand. New Zealand Journal of Botany 39:225-233.
CLAY, K., DEMENT, D. & REYNANEK, M. 1985. Experimental
evidence for host races in mistletoe (Phoradendron
tomentosum). American Journal of Botany 72:1225-1231.
DOWNEY, P.O., GILL, A.M. & BANKS, J.C.G. 1997. The
influence of host attributes on mistletoe colonisation:
an example from Mulligan’s Flat Nature Reserve, ACT.
Victorian Naturalist 114:105-111.
FORBES, W.A. 1880. On the structure of the stomach in certain
genera of Tanagers. Proceedings of the Zoological
Society 10:143-146.
GALETTI, M., PIZO, M.A. & MORELLATO, P. 2002. Métodos
para estudo de fenologia, frugivoria e dispersão de
sementes. In Manual Brasileiro em Biologia da
Conservação (L. Cullen Jr., R. Rudran & C.V. Padua, eds.).
Smithsonian Institution Press, Washington, p. 395-422.
GONDIM, M.J.C. 2001. Recurso alimentar para aves
frugívoras em uma área de cerradão no estado de São
Paulo. Tese de Doutorado, Universidade Estadual
Paulista, Rio Claro.
JORDANO, P. 1992. Fruits and frugivory. In Seeds: the ecology
of regeneration in plant communities (M. Fenner, ed.).
C.A.B. International, Wallingford, p. 105-151.
KUIJT, J. 1969. The biology of parasitic flowering plants.
University of California Press, Berkeley.
LADLEY, J.J. & KELLY, D. 1996. Dispersal, germination and
survival of New Zealand mistletoes (Loranthaceae):
dependence on birds. New Zealand Journal of Ecology
20:69-79.
LÓPEZ-DE-BUEN, L. & ORNELAS, J.F. 2002. Host
compatibility of the cloud forest mistletoe Psittacanthus
schiedeanus (Loranthaceae) in central Veracruz, México.
American Journal of Botany 89:95-102.
MARTÍNEZ-DEL-RIO, C., HOURDEQUIN, M., SILVA, A. &
MEDEL, R. 1995. The influence of cactus size and
previous infection on bird deposition of mistletoe seeds.
Austral Journal of Ecology 20:571-576.
podem apresentar preferências por utilizar árvores
maiores como poleiro ou sítios de alimentação (Aukema
& Martínez-del-Rio 2002).
O fato das aves dispersoras percorrerem
pequenas distâncias após alimentarem-se dos frutos pode
levar a dispersão das sementes sobre as plantas
parentais ou em árvores vizinhas (Overton 1996). A
distribuição agrupada entre as ervas-de-passarinho tem
sido observada em muitos estudos (Monteiro et al. 1992,
Overton 1994, Martínez-del-Rio et al. 1995, Aukema
& Martínez-del-Rio 2002, Medel et al. 2004). Este tipo
de distribuição espacial pode depender de fatores como
o agrupamento dos hospedeiros, abundância dos
hospedeiros e abundância e comportamento das aves
dispersoras (López-de-Buen & Ornelas 2002). O
agrupamento dos hospedeiros poderia explicar a alta
intensidade de parasitismo em Tabebuia ochracea, uma
vez que essa espécie foi plantada no local e as árvores
encontram-se próximas umas as outras, o que pode
aumentar a conspicuidade do recurso para o dispersor,
resultando consequentemente, num aumento nas taxas
de infecção entre esses hospedeiros. Para Martínez-
del-Rio et al. (1995) o fator primário que determina
quantas sementes o hospedeiro vai receber é a presença
de infecções prévias, sendo que um hospedeiro já
parasitado provém frutos e poleiros acessíveis, portanto
são mais utilizados do que potenciais hospedeiros que
não se encontram parasitados (Roxburgh & Nicolson
2005).
Nossos dados mostram que na área de estudo
Phoradendron rubrum depende fortemente de
Euphonia chlorotica e E. cyanocephala para
dispersão de suas sementes, pois estas aves alimentam-
se de grandes quantidades de frutos e são eficientes
em depositar as sementes nos galhos das plantas
hospedeiras. P. rubrum é encontrado parasitando
Tabebuia ochracea e Melia azedarach e os níveis de
infestações podem estar relacionados à distribuição
espacial agregada e ao tamanho das espécies
hospedeiras. No entanto, as diferenças encontradas
também parecem estar fortemente relacionadas com o
comportamento dos dispersores, seja por alimentarem-
se preferencialmente em hospedeiros agrupados ou
maiores. Portanto, tanto as características dos
hospedeiros como o comportamento de forrageamento
dos dispersores podem influenciar a presença e
intensidade das infestações de P. rubrum na área de
estudo.
Agradecimentos – Os autores agradecem a Mara Flávia Conti
Nunes pela ajuda com as observações focais, ao Instituto
Page 7
hidden
Revista Brasil. Bot., V.30, n.2, p.351-350, abr.-jun. 2007 357
MARVIER, M.A. & SMITH, D.L. 1997. Conservation
implications of host use for rare parasitic plants.
Conservation Biology 11:839-848.
MEDEL, R., VERGARA, E., SILVA, A. & KALIN-ARROYO,
M. 2004. Effects of vector behavior and host resistance
on mistletoe aggregation. Ecology 85:120-126.
MONTEIRO, R.F., MARTINS, R.P. & YAMAMOTO, K. 1992.
Host specificity and seed dispersal of Psittacanthus
robustus (Loranthaceae) in south-east Brazil. Journal of
Tropical Ecology 8:307-314.
MOTTA, JR. J.C. 1991. A exploração de frutos como alimento
por aves de mata ciliar numa região do distrito federal.
Dissertação de mestrado, Universidade Estadual
Paulista, Rio Claro.
MOURA, L.C. 1998. Um estudo de estrutura de comunidades
em fitocenoses originárias da exploração e abandono
de plantios de eucalipto, localizadas no Horto Florestal
Navarro de Andrade, Rio Claro (SP). Tese de doutorado,
Universidade Estadual de Campinas, Campinas.
MURPHY, S.R., REID, N., YAN, Z. & VENABLES, W.N. 1993
Differential passage time of mistletoe fruits through the
gut of honeyeaters and flowerpeckers: effects on
seedling establishment. Oecologia 93:171-176.
NORTON, D.A., LADLEY, J.J. & OWEN, H.J. 1997.
Distribution and population structure of the
loranthaceous mistletoes Alepis flavida, Peraxilla
colensoi and Peraxilla tetrapetala within two New
Zealand Nothofagus forests. New Zealand Journal of
Botany 35:323-336.
NORTON, D.A. & CARPENTER, M.A. 1998. Mistletoes as
parasites: host specificity and speciation. Trends in
Ecology and Evolution 13:101-105.
NORTON, D.A. & LADLEY, J.J. 1998. Establishment and early
growth of Alepis flavida in relation to Nothofagus
solandri branch size. New Zealand Journal of Botany
36:213-217.
OVERTON, J.M. 1994. Dispersal and infection in mistletoe
metapopulations. Journal of Ecology 82:711-723.
OVERTON, J.M. 1996. Spatial autocorrelation and dispersal
in mistletoes: field and simulation results. Vegetatio
125:83-98.
PIZO, M.A. 1997. Seed dispersal and predation in two
populations of Cabralea canjerana (Meliaceae) in the
Atlantic forest southeastern Brazil. Journal of Tropical
Ecology 13:559-577.
RADOMILJAC, A.M. 1998. The influence of pot host species,
seedling age and supplementary nursery nutrition on
Antalum album Linn. (Indian sandawood) plantation
stablishment within the Ord River Irrigation Area,
Western Australia. Forest Ecology and Management
102:193-201.
REID, N. 1989. Dispersal of mistletoes by honeyeaters and
flowerpeckers: components of seed dispersal quality.
Ecology 70:137-145.
REID, N. 1991. Coevolution of mistletoes and frugivorous
birds. Australian Journal of Ecology 16:457-469.
REID, N., STAFFORD, M. & YAN, Z. 1995. Ecology and
population biology of mistletoes. In Forest Canopies
(M.D. Lowman & N.M. Nadkarni, eds.). Academic Press,
New York, p. 285-311.
RESTREPO, C. 1987. Aspectos ecológicos de la diseminación
de cinco especies de muérdagos por aves. Humbolditia
1:65-116.
RESTREPO, C., SARGENT, S., LEVEY, D.J. & WATSON, D.M.
2002. The role of vertebrates in the diversification of
New World mistletoes. In Seed Dispersal and Frugivory:
Ecology, Evolution and Conservation (D.J. Levey, W.R.
Silva & M.Galetti, eds.). CABI Publishing, Wallingford,
p. 83-98.
RIDLEY, R.S. & TUDOR, G. 1989. The birds of South America.
The Suboscine Passerines. University of Texas Press,
Austin.
ROXBURGH, L. & NICOLSON, W. 2005. Patterns of host use
in two African mistletoes: the importance of mistletoe-
host compatibility and avian disperser behaviour.
Functional Ecology 19:865-873.
SARGENT, S. 1995. Seed fate in a tropical mistletoe: the importance
of host twig size. Functional Ecology 9:127-204.
SICK, H. 1997. Ornitologia Brasileira. Editora Nova Fronteira,
Rio de Janeiro.
SNOW, B.K. & SNOW, D.W. 1971. The feeding ecology of
tanagers and honey creepers in Trinidad. Auk 88:291-322.
TENNAKOON, K.U. & PATÊ, J.S. 1996. Effects of parasitism
by a mistletoe on the structure and functioning of branches
of its host. Plant Cell and Environment 19:517-528.
ULLMANN, I., LANGE, O.L., ZIEGLER, H., EHLERINGER, J.,
SCHULZE, E.D. & COWAN, I.R. 1985. Diurnal courses
of leaf conductance and transpiration of mistletoes and
their hosts in Central Australia. Oecologia 67:577-587.
WILLIS, E.O. 2003. Birds of a eucalyptus woodlot in interior
São Paulo. Brazilian Journal of Biology 63:141-158.
YAN, Z. & REID, N. 1995. Mistletoe (Amyema miquelii and A.
pendulum) seedling establishment on eucalypt hosts in
easter Australia. Journal of Applied Ecology 32:778-784.
ZAR, J.H. 1996. Biostatistical analysis. Prentice-Hall, New
Jersey.

Sign up today - FREE

Mendeley saves you time finding and organizing research. Learn more

  • All your research in one place
  • Add and import papers easily
  • Access it anywhere, anytime

Start using Mendeley in seconds!

Already have an account? Sign in

Readership Statistics

13 Readers on Mendeley
by Discipline
 
 
by Academic Status
 
38% Student (Master)
 
31% Student (Postgraduate)
 
15% Ph.D. Student
by Country
 
54% Brazil
 
15% United Kingdom
 
8% Argentina