Berries and bullets: influence of food and mortality risk on grizzly bears in British Columbia

Abstract

The influence of bottom‐up food resources and top‐down mortality risk underlies the demographic trajectory of wildlife populations. For species of conservation concern, understanding the factors driving population dynamics is crucial to effective management and, ultimately, conservation. In southeastern British Columbia, Canada, populations of the mostly omnivorous grizzly bear ( Ursus arctos ) are fragmented into a mosaic of small isolated or larger partially connected sub‐populations. They obtain most of their energy from vegetative resources that are also influenced by human activities. Roads and associated motorized human access shape availability of food resources but also displace bears and facilitate human‐caused mortality. Effective grizzly bear management requires an understanding of the relationship between habitat quality and mortality risk. We integrated analyses of bottom‐up and top‐down demographic parameters to understand and inform a comprehensive and efficient management paradigm across the region. Black huckleberry ( Vaccinium membranaceum ) is the key high‐energy food for grizzly bears in much of southeastern British Columbia. Little is known about where and why huckleberries grow into patches that are useful for grizzly bears (i.e., densely clustered fruiting shrubs that provide efficient access to high energy food) and how forage supply and mortality risk influence population vital rates. By following 43 grizzly bears tracked with global positioning system (GPS) collars (57 bear years) in a 14,236‐km 2 focal area spanning the Selkirk and Purcell mountain ranges, we developed a model to identify huckleberry patches from grizzly bear use data. Over 2 years we visited 512 sites used by bears, identifying more than 300 huckleberry patches. We used boosted regression tree modeling associating geophysical, ecological, soil, climate, and topographical variables with huckleberry patches. We integrated this modeled food layer depicting an important pre‐hibernation resource, into broader bottom‐up and top‐down analyses. In addition to berries, we examined bottom‐up variables indexing vegetative productivity that were previously found to be predictive of bear use (e.g., alpine, canopy cover, greenness, riparian). We also examined top‐down variables including road presence, road density, distance‐to‐road, secure habitat (defined as 500 m away from a road open to vehicular access), highways, human development, and terrain ruggedness. We evaluated the relationship of these variables to female habitat selection, fitness, and population density, testing the predictability and interrelatedness of covariates relative to bottom‐up and top‐down influences. We estimated resource selection functions with 20,293 GPS telemetry locations collected over 10 years from 20 female grizzly bears. We modeled fitness using logistic regression of spatially explicit reproductive data derived from genetically identified family pedigrees consisting of a mother, father, and offspring. Data included 33 mothers and 72 offspring (1–8 offspring per female). We estimated density through spatial capture‐recapture analysis of 126 grizzly bears detected with hair‐sampled DNA 287 times between 1998 and 2005. In all 3 analyses (habitat selection, fitness, and density), huckleberry patches were the most influential bottom‐up factor and secure habitat was the most consistent top‐down variable (road density was similarly predictive). All of the best supported models contained bottom‐up and top‐down variables except the male density model, which only contained a top‐down variable (secure habitat). These results suggest that both bottom‐up and top‐down forces drive several population processes of grizzly bears in the region, especially for females. We found that 38% of huckleberry patches (235 km 2 ) predicted by the top model were in non‐secure habitat and that these patches were associated with lower fitness and density relative to those in secure habitat. Grizzly bear density was 2.6 times higher in habitat with road densities <0.6 km/km 2 , supporting the use of this road density target for management. The models predict that applying motorized access controls to backcountry areas with huckleberry patches would increase grizzly bear abundance by 23% on average across the region and 125% in the lowest density portion of the study area (Yahk). Managing both bottom‐up and top‐down influences is necessary to best mitigate the expanding human footprint, which is affecting many carnivore species worldwide. We provide evidence that bottom‐up forces were more influential for female habitat selection, fitness, and density than top‐down effects. We also uncovered a critical pattern in the magnitude of top‐down and bottom‐up influences on behavioral (habitat selection) and demographic (population density and fitness) responses. We show that the relative influence of top‐down influences on habitat selection and fitness are relatively weak compared to bottom‐up influences, whereas top‐down pressures exert much stronger limiting forces on population density. Forming conservation decisions around behavioral responses alone may misdirect actions and have limited benefits to populations. This insight can facilitate more effective decision‐making for grizzly bear conservation. Our findings highlight the importance of considering both bottom‐up and top‐down influences, suggesting cautious interpretation of habitat selection models for any species. A comprehensive examination with population‐level metrics such as density, vital rates, and fitness may be needed for effective management. La influencia de los recursos alimentarios y el riesgo de mortalidad subyace en la trayectoria demográfica de las poblaciones de vida silvestre; el primero mediante procesos de abajo hacia arriba y el segundo de arriba hacia abajo. Para especies de interés para la conservación, comprender los factores que impulsan la dinámica poblacional es crucial para una gestión eficaz y, en última instancia, para la conservación. En el sureste de la Columbia Británica, Canadá, las poblaciones del oso pardo ( Ursus arctos ), principalmente omnívoros, están fragmentadas en un mosaico de pequeñas subpoblaciones aisladas con otras de mayor tamaño parcialmente conectadas. Obtienen la mayor parte de su energía de recursos vegetales cuya disponibilidad está influenciada por las actividades humanas. Las carreteras y el acceso humano motorizado asociado dan forma a la disponibilidad de recursos alimentarios, pero también desplazan a los osos y facilitan la mortalidad causada por humanos. La gestión efectiva del oso pardo requiere comprender la relación entre la calidad del hábitat y el riesgo de mortalidad. Integramos análisis de parámetros demográficos de proceso abajo‐arriba y arriba‐abajo para comprender e informar un paradigma de gestión integral y eficiente en toda la región. El arándano negro ( Vaccinium membranaceum ) es el alimento clave de alta energía para los osos pardos en gran parte del sureste de Columbia Británica. Se sabe poco sobre dónde y por qué crecen los arándanos en parches que son útiles para los osos pardos (es decir, arbustos frutales densamente agrupados que proporcionan un acceso eficiente a alimentos de alta energía) y cómo el suministro de forraje y el riesgo de mortalidad influyen en las tasas vitales de la población. Siguiendo a 43 osos pardos rastreados con collares de sistema de posicionamiento global (GPS) (57 años‐oso) en un área focal de 14,236 km 2 que abarca las cadenas montañosas Selkirk y Purcell, desarrollamos un modelo para identificar parches de arándanos a partir de datos de uso de osos pardos. Durante 2 años, visitamos 512 sitios utilizados por osos, identificando más de 300 parches de arándanos. Utilizamos modelos de árboles de regresión aumentada (boosted regression tree modeling en inglés) asociando variables geofísicas, ecológicas, del suelo, climáticas y topográficas con los parches de arándanos. Integramos esta capa de alimento modelada (que representa un recurso importante en la prehibernación) en análisis más amplios incluyendo controls abajo‐arriba y arriba‐abajo. Además de las bayas, examinamos variables de procesos abajo‐arriba relacionadas con la productividad vegetal y que son predictores de uso de recursos por parte de osos (por ejemplo, vegetación alpina, cobertura vegetal, verdor, ribera). También examinamos variables de procesos arriba‐abajo, incluida la presencia de carreteras, densidad de carreteras, distancia a la carretera, hábitat seguro (definido como 500 m de distancia de una carretera abierta al tránsito rodado), autopistas, desarrollo humano y rugosidad del terreno. Evaluamos la relación de estas variables con la selección de hábitat de hembras, la aptitud física y la densidad de la población, testando la predictibilidad e interrelación de covariables en relación con los procesos de abajo hacia arriba y de arriba hacia abajo. Estimamos funciones de selección de recursos (resource selection functions en inglés) con 20,293 ubicaciones de telemetría GPS recolectadas durante 10 años de 20 osas. Modelamos la aptitud física utilizando regresión logística de datos reproductivos espacialmente explícitos derivados de pedigríes familiares identificados genéticamente que consisten en una madre, un padre y su descendencia. Los datos incluyeron 33 madres y 72 descendientes (1‐8 descendientes por hembra). Estimamos la densidad mediante análisis de captura‐recaptura espacial de 126 osos pardos detectados en muestras de ADN de pelo 287 veces entre 1998 y 2005. En los 3 análisis (selección de hábitat, aptitud física y densidad), los parches de arándanos fueron el factor más influyente de los procesos de abajo hacia arriba y el hábitat seguro fue la variable más consistente de arriba hacia abajo (la densidad de carreteras fue igualmente predictiva). Todos los modelos mejor respaldados contenían variables de procesos de abajo hacia arriba y de arriba hacia abajo, excepto el modelo de densidad de machos, que solo contenía una variable de control de arriba hacia abajo (hábitat seguro). Estos resultados sugieren que las interacciones de abajo hacia arriba y de arriba hacia abajo impulsan varios procesos poblacionales de osos pardos en la región, especialmente para las hembras. Encontramos que el 38% de los parches de arándanos (235 km 2 ) predichos por el mejor modelo estaban en hábitat no seguro y que estos parches estaban asociados con una aptitud física y densidad poblacional más bajas en comparación con aquellos en hábitat seguro. La densidad del oso pardo fue 2.6 veces mayor en hábitat con densidades de carreteras <0.6 km/km 2 , lo que respalda el uso de este umbral de densidad de carreteras para la gestión. Los modelos predicen que aplicar controles de acceso motorizado a áreas remotas con parches de arándanos aumentaría la abundancia de osos pardos en un 23% en promedio en toda la región y un 125% en la porción de menor densidad del área de estudio (Yahk). Es necesario gestionar los procesos de abajo‐arriba y de arriba‐abajo para mitigar mejor la expansión de la huella humana, que está afectando a muchas especies de carnívoros en todo el mundo. Proporcionamos evidencia de que los procesos de abajo hacia arriba fueron más influyentes para la selección de hábitat, la aptitud física y la densidad de las hembras que los efectos de arriba hacia abajo. También descubrimos un patrón crítico en la magnitud en que los procesos de arriba hacia abajo y de abajo hacia arriba influencian las respuestas conductuales (selección de hábitat) y demográficas (densidad de población y aptitud física). Mostramos que la influencia relativa de los procesos de control de arriba hacia abajo en la selección de hábitat y aptitud física es relativamente débil en comparación con las influencias de abajo hacia arriba, mientras que las presiones de arriba hacia abajo ejercen fuerzas limitantes mucho más fuertes en la densidad de población. Formar decisiones de conservación basadas únicamente en respuestas conductuales puede desviar acciones y tener beneficios limitados para las poblaciones. Esta perspectiva puede facilitar una toma de decisiones más efectiva para la conservación del oso pardo. Nuestros hallazgos resaltan la importancia de considerar tanto los procesos de abajo hacia arriba como los de arriba hacia abajo, lo que sugiere una interpretación cautelosa de los modelos de selección de hábitat para cualquier especie. En consecuencia, parece necesario un examen exhaustivo con métricas a nivel de población, como la densidad, tasas vitales y aptitud física, para conseguir una gestión efectiva. L'influence des ressources alimentaires (processus ascendants) et des risques de mortalité (processus descendants) sous‐tend la trajectoire démographique des populations fauniques. En ce qui concerne les espèces menacées, il est crucial de comprendre les facteurs qui déterminent la dynamique des populations afin de les gérer efficacement et de les conserver. Dans le sud‐est de la Colombie‐Britannique au Canada, les populations d'ours grizzly ( Ursus arctos) , principalement omnivores, sont fragmentées dans une mosaïque de petites sous populations isolées ou de plus grandes partiellement connectées. Ils obtiennent la majorité de leur énergie de ressources végétales incluant celles influencées par les activités humaines. Les chemins et accès motorisés associés déterminent la disponibilité des ressources alimentaires, mais déplacent les ours et facilitent la mortalité causée par les humains. La gestion efficace des ours grizzlys requiert une compréhension de la relation entre la qualité de leur habitat et les risques de mortalité. Nous avons intégré les analyses des paramètres démographiques ascendants et descendants afin de comprendre et d'informer un modèle de gestion efficace dans la région. Les airelles à feuilles membraneuses ( Vaccinium membranaceum ) constituent la nourriture à haute teneur énergétique clé pour les ours grizzlys dans la majorité sud‐est de la Colombie‐Britannique. On en sait peu sur les endroits ou sur les raisons pourquoi les airelles poussent en talles utiles au grizzly (c.‐à‐d. des arbustes fruitiers densément groupés fournissant un accès efficace à de la nourriture à haute teneur énergétique) ainsi que sur le rapport entre la disponibilité des aliments, les risques de mortalité et leur influence sur les taux démographiques. En suivant 43 ours grizzlys traqués à l'aide de colliers munis d'un système de géolocalisation (GPS) (57 années‐ours) dans une zone d'intervention de 14,236 km 2 recouvrant les chaînes de montagnes Selkirk et Purcell, nous avons développé un modèle pour identifier les talles d'airelles à partir de données portant sur le terrain recouru par les ours grizzlys. Pendant 2 ans nous avons visité 512 sites visités par les ours, identifiant plus de 300 talles d'airelles. Nous avons utilisé un modèle amélioré d'arbre de régression associant des variables géophysiques, écologiques, topographiques, du sol et du climat, avec les talles d'airelles. Nous avons intégré ce modèle de couche alimentaire illustrant une ressource importante précédant l'hibernation, à des analyses plus considérables ascendantes et descendantes. En plus des baies, nous avons examiné les variables ascendantes en répertoriant la productivité végétative auparavant estimée prédictive de l'utilisation par les ours (p. ex. : pays alpin, couvert forestier, verdure, rives). Nous avons également examiné les variables descendantes telles que la présence de routes, leur densité, distance à la route, habitat tranquille (défini par une distance de 500 m d'une route active à la circulation véhiculaire), les autoroutes, le développement humain et le terrain accidenté. Nous avons évalué la relation entre ces variables et les choix d'habitats des ourses, leur santé ainsi que la densité des populations, en testant la prédictibilité et l'interdépendance des covariantes en relation aux influences ascendantes et descendantes. Nous avons estimé les fonctions de sélection de ressources à l'aide de 20,293 points télémétriques GPS recueillis en suivant 20 ourses grizzlys sur une période de 10 ans. Nous avons réalisé un modèle d'aptitude physique à partir de données de régression logistique sur la reproduction explicitement spatiale dérivées de pédigrés familiaux identifiés génétiquement consistant d'un père, d'une mère et de leur progéniture. Les données incluaient 33 mères et 72 petits (d'un à huit par femelle). Nous avons estimé la densité au moyen d'analyses de capture‐recapture spatiale de 126 grizzlys détectés par l'ADN de leurs échantillons de poils 287 fois entre 1998 et 2005. Dans les trois analyses (sélection d'habitat, forme physique et densité de population), les talles d'airelles représentaient le facteur ascendant le plus marquant et un habitat sûr la plus consistante variable descendante (la densité routière était également prédictive). Tous les modèles les mieux supportés contenaient des variables ascendantes et descendantes sauf le modèle de densité de mâles qui démontrait uniquement une variable descendante (habitat sûr). Ces résultats suggèrent que les forces ascendantes et descendantes influencent toutes deux plusieurs processus de population des ours grizzlys dans la région, surtout des femelles. Nous avons observé que 38% des talles d'airelles (235 km 2 ) démontrées par le meilleur modèle se trouvaient en milieu peu sûr et que ces talles étaient associées avec une forme physique et une densité de population inférieure à celles des habitats sûrs. La densité de population des ours grizzlys est de 2,6 fois plus élevée dans les habitats avec une densité de réseau routier inférieure à 0,6 km/km 2 , ce qui renforce l'inclusion de cet objectif de densité routière en lien avec la gestion. Les modèles prédisent que l'imposition de contrôle d'accès motorisé dans les régions reculées avec talles d'airelles augmenterait les populations d'ours de 23% en moyenne dans la région, et de 125% dans les zones de basse densité de la région étudiée (Yahk). La gestion des deux influences ascendante et descendante est nécessaire afin d'atténuer l'empreinte humaine qui affecte nombre d'espèces carnivores dans le monde entier. Nous présentons la preuve que les processus ascendants sont plus influents sur la sélection d'habitats, la forme physique et la densité pour les femelles que les effets descendants. Nous avons également découvert un modèle critique sur l'ampleur des influences ascendantes et descendantes sur les réponses comportementales (sélection d'habitat) et démographiques (densité de population et forme physique). Nous montrons que l'influence relative des processus descendants sur la sélection d'habitat et sur la forme physique est relativement faible comparée aux influences ascendantes, tandis que les pressions descendantes exercent des contraintes limitantes bien plus importantes sur la densité de population. La prise de décisions affectant la conservation faites à partir de réponses comportementales seules pourrait détourner les actions et résulter en bénéfices réduits pour les populations. Cette perspective peut faciliter une prise de décisions plus efficace quant à la conservation des ours grizzlys. Nos constatations soulignent l'importance de considérer les deux influences ascendantes et descendantes, suggérant une interprétation prudente des modèles de sélection d'habitats pour n'importe quelle espèce. En conclusion, il peut être nécessaire d'effectuer un examen exhaustif des statistiques au niveau des populations telles que de la densité, des taux démographiques et de la forme physique afin d'obtenir une gestion efficace.