Spermiogenesis and spermatozoon ultrastructure in basal polyopisthocotylean monogeneans, Hexabothriidae and Chimaericolidae, and their significance for the phylogeny of the Monogenea

Abstract

Sperm ultrastructure provides morphological characters useful for understanding phylogeny; no study was available for two basal branches of the Polyopisthocotylea, the Chimaericolidea and Diclybothriidea. We describe here spermiogenesis and sperm in Chimaericola leptogaster (Chimaericolidae) and Rajonchocotyle emarginata (Hexabothriidae), and sperm in Callorhynchocotyle callorhynchi (Hexabothriidae). Spermiogenesis in C. leptogaster and R. emarginata shows the usual pattern of most Polyopisthocotylea with typical zones of differentiation and proximo-distal fusion of the flagella. In all three species, the structure of the spermatozoon is biflagellate, with two incorporated trepaxonematan 9 + “1” axonemes and a posterior nucleus. However, unexpected structures were also seen. An alleged synapomorphy of the Polyopisthocotylea is the presence of a continuous row of longitudinal microtubules in the nuclear region. The sperm of C. leptogaster has a posterior part with a single axoneme, and the part with the nucleus is devoid of the continuous row of microtubules. The spermatozoon of R. emarginata has an anterior region with membrane ornamentation, and posterior lateral microtubules are absent. The spermatozoon of C. callorhynchi has transverse sections with only dorsal and ventral microtubules, and its posterior part shows flat sections containing a single axoneme and the nucleus. These findings have important implications for phylogeny and for the definition of synapomorphies in the Neodermata. We point out a series of discrepancies between actual data and interpretation of character states in the matrix of a phylogeny of the Monogenea. Our main conclusion is that the synapomorphy “lateral microtubules in the principal region of the spermatozoon” does not define the Polyopisthocotylea but is restricted to the Mazocraeidea. L’ultrastructure des spermatozoïdes fournit des caractères morphologiques utiles pour comprendre la phylogénie ; aucune étude n’était disponible pour deux branches basales des Polyopisthocotylea, les Chimaericolidea et des Diclybothriidea. Nous décrivons ici la spermiogenèse et le spermatozoïde chez Chimaericola leptogaster (Chimaericolidae) et Rajonchocotyle emarginata (Hexabothriidae), et le spermatozoïde chez Callorhynchocotyle callorhynchi (Hexabothriidae). La spermiogenèse chez C. leptogaster et R. emarginata montre le schéma habituel de la plupart des Polyopisthocotylea avec une zone de différenciation typique et une fusion proximo-distale des flagelles. Chez les trois espèces, la structure du spermatozoïde est biflagellée, avec deux axonèmes incorporés de type Trepaxonemata 9 + “1” et un noyau postérieur. Cependant, des structures inattendues ont également été observées. Une synapomorphie présumée des Polyopisthocotylea est la présence d’une rangée continue de microtubules longitudinaux dans la région nucléaire. Le spermatozoïde de C. leptogaster a une partie postérieure avec un seul axonème, et la partie avec le noyau est dépourvue de la rangée continue de microtubules. Le spermatozoïde de R. emarginata a une région antérieure avec ornementation membranaire et les microtubules postérieurs latéraux sont absents. Le spermatozoïde de C. callorhynchi a des coupes transversales montrant seulement des microtubules dorsaux et ventraux, et sa partie postérieure présente des coupes plates contenant un seul axonème et le noyau. Ces observations ont des implications importantes pour la phylogénie et la définition des synapomorphies des Neodermata. Nous signalons une série de divergences entre les données réelles et l’interprétation des états de caractères dans la matrice d’une phylogénie des Monogenea. Notre conclusion principale est que la synapomorphie « microtubules latéraux dans la région principale du spermatozoïde » ne définit pas les Polyopisthocotylea mais est limitée aux Mazocraeidea.