Serotypes and antimicrobial resistance patterns of Salmonella enterica subsp. enterica in pork and related fresh-vegetable servings among pork outlets in Kampala, Uganda

Abstract

The aim of this study was to characterize serotypes, phenotypic antimicrobial resistance patterns, and plasmid profiles of 55 Salmonella enterica subsp. enterica isolates in different matrices from 77 pork outlets in Kampala, Uganda. Seven different serovars were identified, namely Enteritidis (60%), Offa (10.9%), Gallinarum (7.3%), Arechavaleta (monophasic) (7.3%), Zanzibar (7.3%), Kampala (5.4%), and Saintpaul (1.8%). Most isolates were obtained from raw pork (40.0%), followed by flies (27.3%), raw vegetables (18.2%), water (12.7%), and roasted pork (1.8%). All but one of the isolates (98%) showed resistance to at least one of the 22 antimicrobials tested, with highest levels of resistance expressed to cefazolin (95%), and cefotaxime (93%). Intermediate resistance was found to ciprofloxacin (58%), chloramphenicol (58%), and amoxicillin-clavulanic acid (56%). Most isolates were susceptible to levofloxacin (75%), sulfamethoxazole-trimethoprim (80%), and ofloxacin (96%). Characterization of strains by PCR based replicon typing detected the presence of FIA, FIB, FIC, HI1, HI2, I1-1y, L/M, N, P, W, T, A/C, K, B/O, X, Y, F and FIIA replicons. Six replicon groups (FIA, W, FIC, FIB, P, and Y) were identified in 53 of the 55 (96.4%) isolates with more than one group existing among 42 different isolates. Although the average number of replicon groups per strain was low (2.6), phenotypical resistance rates remained high implying that some strains seemed to encode resistance on the chromosome or undetected plasmids, respectively. Potential drivers in livestock production and human medicine, and sources of antimicrobial resistance need to be identified to protect public health in Uganda.El objetivo del estudio fue de caracterizar serotipos, patrones fenotípicos de resistencia antimicrobiana y perfiles de plásmidos de 55 aislamientos de Salmonella enterica subsp. enterica en diferentes matrices de 77 ventas de cerdo en Kampala, Uganda. Se identificaron siete serotipos diferentes, a saber Enteritidis (60%), Offa (10,9%), Gallinarum (7,3%), Arechavaleta (monophasic) (7,3%), Zanzibar (7,3%), Kampala (5,4%), y Saintpaul (1,8%). La mayoría de los aislamientos fueron obtenidos a partir de carne de cerdo cruda (40,0%), seguido de moscas (27,3%), vegetales crudos (18,2%), agua (12,7%) y cerdo asado (1,8%). Todos los aislamientos excepto uno (98%) mostraron resistencia a por lo menos uno de los 22 antimicrobianos examinados, con los mayores niveles de resistencia expresados a cefazolina (95%) y cefotaxima (93%). Se encontró resistencia intermedia en ciprofloxacina (58%), cloranfenicol (58%) y amoxicilina-ácido clavulánico (56%). La mayoría de los aislamientos fueron susceptibles a levofloxacina (75%), sulfametoxazol-trimetoprima (80%) y ofloxacina. La caracterización de cepas mediante tipificación de replicones basada en PCR detectó la presencia de replicones FIA, FIB, FIC, HI1, HI2, I1-1y, L/M, N, P, W, T, A/C, K, B/O, X, Y, F y FIIA. Seis grupos de replicones (FIA, W, FIC, FIB, P, and Y) fueron identificados en 53 de los 55 (96,4%) aislamientos, con más de un grupo presente en 42 aislamientos diferentes. Aunque el número promedio de grupos de replicones por cepa fue bajo (2,6), la tasa de resistencia fenotípica permaneció alta, implicando que algunas cepas parecen codificar resistencias en los cromosomas o plásmidos no detectados, respectivamente. Con el fin de proteger la salud pública en Uganda, deben identificarse guías potenciales en la producción ganadera, medicina humana y fuentes de resistencia antimicrobiana.L’objectif de l’étude était de caractériser les sérotypes et les profils phénotypiques de résistance aux antibiotiques, et de typer les plasmides de 55 isolats de Salmonella enterica subsp. enterica isolés dans différentes matrices provenant de 77 points de vente de porc à Kampala, en Ouganda. Sept différents serovars ont été identifiés : Enteritidis (60,0 %), Offa (10,9 %), Gallinarum (7,3 %), Arechavaleta (monophasique) (7,3 %), Zanzibar (7,3 %), Kampala (5,4 %), et Saintpaul (1,8 %). La majorité des isolats provenaient de porc cru (40,0 %) mais on en trouvait aussi dans des mouches (27,3 %), des légumes frais (18,2 %), de l’eau (12,7 %) et du porc grillé (1,8 %). Tous les isolats sauf un (98 %) ont montré une résistance à au moins un antibiotique parmi les 22 testés. Le plus haut niveau de résistance a été observé avec la céfazoline (95 %) et le céfotaxime (93 %), un niveau intermédiaire a été observé avec la ciprofloxacine (58 %), le chloramphénicol (58 %) et l’amoxicilline/acide clavulanique (56 %). La majorité des isolats étaient sensibles à la lévofloxacine (75 %), au sulfaméthoxazole-triméthoprime (80 %) et à l’ofloxacine (96 %). La caractérisation des souches par le typage des réplicons, une technique basée sur la PCR, a détecté les réplicons FIA, FIB, FIC, HI1, HI2, I1-1y, L/M, N, P, W, T, A/C, K, B/O, X, Y, F et FIIA. Six groupes de réplicons (FIA, W, FIC, FIB, P, and Y) ont été identifiés dans 53 des 55 isolats (96,4 %), et plus d’un groupe a été trouvé dans 42 isolats différents. Alors que le nombre moyen de groupes de réplicons par souche était bas (2,6), le taux de résistance phénotypique est resté élevé, ce qui implique que certaines souches semblent encoder des résistances sur les chromosomes ou sur les plasmides non détectés, respectivement. Les sources de résistance aux antibiotiques ainsi que les causes potentielles liées aux systèmes d’élevage et à la médecine humaine doivent être identifiées pour protéger la santé publique en Ouganda.